Nach Jahren der Unruhe hat The Reef begonnen, sich in Gesetzlosigkeit zu verwandeln. Cayde-6 und der Guardian werden geschickt, um das Gebiet zu untersuchen und die Hauptbelastungen der Gegend zu lindern. Nach der Landung in The Reef kommt es im Gefängnis der Ältesten zu einem massiven Gefängnisbruch, bei dem einige der meistgesuchten und gefährlichsten Kriminellen in die Galaxie zurückgebracht werden. Jenseits der Autorität der Vorhut wird der Spieler diese Flüchtlinge tief in das Riff verfolgen. Der mächtigste der Flüchtigen, bekannt als The Scorn, ist verantwortlich für die Führung des Ausbruchs. The Guardian, Cayde-6 und Petra Venj versuchen, die 8 Barons of the Scorn zu jagen, die schließlich in der Entdeckung der geweckten Heimatwelt, die als Traumstadt bekannt ist, gipfeln.